Heat shock protein gene expression varies among tissues and populations in free-living birds

Abstract

ABSTRACT Climate change is dramatically altering our planet, yet our understanding of mechanisms of thermal tolerance is limited in wild birds. We characterized natural variation in heat shock protein (HSP) gene expression among tissues and populations of free-living Tree Swallows (Tachycineta bicolor). We focused on HSPs because they prevent cellular damage and promote recovery from heat stress. We used quantitative PCR to measure gene expression of 3 HSPs, including those in the HSP70 and HSP90 families that have robust experimental connections to heat in past literature. First, to evaluate how tissues and, by extension, the functions that they mediate, may vary in their thermal protection, we compared HSP gene expression among neural and peripheral tissues. We hypothesized that tissues with particularly vital functions would be more protected from heat as indicated by higher HSP gene expression. We found that brain tissues had consistently higher HSP gene expression compared to the pectoral muscle. Next, we compared HSP gene expression across 4 distinct populations that span over 20° of latitude (>2,300 km). We hypothesized that the more southern populations would have higher HSP gene expression, suggesting greater tolerance of, or experience with, warmer local conditions. We observed largely higher HSP gene expression in more southern populations than northern populations, although this pattern was more striking at the extremes (southern Indiana vs. Alaska), and it was stronger in some brain areas than others (ventromedial telencephalon vs. hypothalamus). These results shed light on the potential mechanisms that may underlie thermal tolerance differences among populations or among tissues. LAY SUMMARY Birds can be internally protected from heat by elevated production of heat shock proteins (HSPs), which prevent damage and promote recovery from heat stress. We characterized natural variation in HSP gene expression in wild Tree Swallows (Tachycineta bicolor), a songbird undergoing a southward expansion in its breeding range. We found that the brain had consistently higher HSP gene expression compared to the flight muscle. We also observed higher neural HSP gene expression in more southern populations than northern populations, although this pattern was more striking at the extremes (southern Indiana vs. Alaska), and it was stronger in some brain areas than others. These results shed light on potential mechanisms of thermal tolerance in birds, including variation among tissues or variation among populations. RÉSUMÉ Le changement climatique modifie considérablement notre planète, mais notre compréhension des mécanismes de tolérance thermique est limitée chez les oiseaux sauvages. Nous avons caractérisé la variation naturelle dans l'expression des gènes de protéines de choc thermique (HSP) entre les tissus et les populations de Tachycineta bicolor vivant en liberté. Nous nous sommes concentrés sur les HSP car elles préviennent les dommages cellulaires et favorisent la récupération après un stress thermique. Nous avons utilisé la réaction de polymérisation en chaîne (PCR) quantitative pour mesurer l'expression des gènes de 3 HSP, dont celles des familles HSP70 et HSP90 qui ont des liens expérimentaux solides avec la chaleur dans la littérature existante. Nous avons d'abord comparé l'expression des gènes de HSP entre les tissus neuraux et périphériques afin d'évaluer comment les tissus, et par extension les fonctions qu'elles médient, peuvent varier dans leur protection thermique. Nous avons émis l'hypothèse que les tissus ayant des fonctions particulièrement vitales seraient plus protégés de la chaleur, ce qu'indique une expression des gènes de HSP plus élevée. Nous avons constaté que les tissus cérébraux présentaient une expression des gènes de HSP systématiquement plus élevée que celle du muscle pectoral. Nous avons ensuite comparé l'expression des gènes de HSP dans quatre populations distinctes dont la répartition s'étend sur plus de 20 degrés de latitude (> 2,300 km). Nous avons émis l'hypothèse que les populations les plus méridionales auraient une expression des gènes de HSP plus élevée, suggérant une plus grande tolérance ou expérience de conditions locales plus chaudes. Nous avons observé une expression des gènes de HSP beaucoup plus grande chez les populations méridionales que chez les populations septentrionales, bien que cette tendance soit plus marquée aux extrêmes (sud de l'Indiana vs Alaska) et plus forte dans certaines parties du cerveau que dans d'autres (télencéphale ventromédian vs hypothalamus). Ces résultats mettent en lumière les mécanismes potentiels qui peuvent sous-tendre les différences de tolérance thermique entre les populations ou entre les tissus.