Lineage diversity in a widely distributed New World passerine bird, the House Wren

ABSTRACT We explored the evolutionary radiation in the House Wren complex (Troglodytes aedon and allies), the New World's most widely distributed passerine species. The complex has been the source of ongoing taxonomic debate. To evaluate phenotypic variation in the House Wren complex, we collected 81,182 single-nucleotide polymorphisms (SNPs) from restriction site associated loci (RADseq) and mitochondrial DNA (mtDNA) from samples representing the taxonomic and geographic diversity of the complex. Both datasets reveal deep phylogeographic structuring, with several topological discrepancies. The trees highlight the evolutionary distinctiveness of eastern and western T. aedon, which were sister taxa in the SNP tree and paraphyletic on the mtDNA tree. The RADseq data reveal a distinct T. a. brunneicollis group, although STRUCTURE plots suggest admixture between western T. aedon and northern Mexican samples of T. a. brunneicollis. MtDNA data show a paraphyletic arrangement of T. a. musculus on the tree, whereas the SNP tree portrays them as monophyletic. Island taxa are distinct in both datasets, including T. a. beani (Isla Cozumel), which appears derived from T. a. musculus in eastern Mexico, and T. sissonii (Isla Socorro) and T. tanneri (Isla Clarión) although the 2 datasets disagree on their overall phylogenetic placement. Although we had only mtDNA data for T. a. martinicensis from the Lesser Antilles, we found at least 4 distinct and paraphyletic taxa from Trinidad, Granada, St. Vincent islands, and Dominica. The House Wren complex showed strong differentiation in mtDNA and RADseq datasets, with conflicting patterns likely arising from some combination of sex-biased dispersal, incomplete lineage sorting, or selection on mtDNA. The most glaring discrepancies between these 2 datasets, such as the paraphyly of eastern and western North American House Wrens in the mtDNA tree, present excellent opportunities for follow-up studies on evolutionary mechanisms that underpin phylogeographic patterns. LAY SUMMARY The House Wren (Troglodytes) complex consists of at least 5 distinct evolutionary groups distributed from Canada to southern South America. Morphological variation led taxonomists to name over 25 subspecies. We used mitochondrial DNA (mtDNA; 349 individuals) and a genome-wide survey of single nucleotide polymorphisms (RADseq; 184 individuals) to evaluate evolutionary patterns and determine their relationship to current taxonomy. The mtDNA data showed considerable differentiation, especially in island forms T. sissonii (Isla Socorro), T. a. beani (Isla Cozumel), and T. tanneri (Isla Clarión), and T. martinicensis, the latter of which includes several clades that were not monophyletic. MtDNA suggested that eastern and western samples of T. aedon were not monophyletic, whereas they were in the RADseq analyses; the cause of the discordance is unclear. We suggest that the RADseq data provide the most appropriate basis for classification and understanding House Wren evolution, and they show a high degree of phylogeographic differentiation and support for these taxonomic groups: eastern and western T. aedon, T. sissonii, T. tanneri, T. beani, and T. a. musculus. RESUMEN Exploramos la radiación evolutiva en el complejo de Troglodytes aedon y sus aliados, la especie de ave paseriforme más ampliamente distribuida en el Nuevo Mundo. El complejo ha sido objeto de un debate taxonómico continuo. Para evaluar la variación fenotípica en este complejo, recolectamos 81.182 polimorfismos de nucleótidos únicos (PNUs) de loci asociados a sitios de restricción (SRAseq) y ADN mitocondrial (ADNmt) de muestras que representan la diversidad taxonómica y geográfica del complejo. Ambos conjuntos de datos revelan una estructuración filogeográfica profunda, con varias discrepancias topológicas. Los árboles resaltan la distinción evolutiva de T. aedon del este y del oeste, que fueron taxones hermanos en el árbol de PNUs y parafiléticos en el árbol de ADNmt. Los datos de SRAseq revelan un grupo distintivo de T. a. brunneicollis, aunque los gráficos de STRUCTURE sugieren un mestizaje entre T. aedon del oeste y muestras del norte de México de T. a. brunneicollis. Los datos de ADNmt muestran un arreglo parafilético de T. a. musculus en el árbol, mientras que el árbol de PNUs los presenta como monofiléticos. Los taxones insulares son distintivos en ambos conjuntos de datos, incluyendo a T. a. beani (Isla Cozumel), que parece derivado de T. a. musculus en el este de México, y T. sissonii (Isla Socorro) y T. tanneri (Isla Clarión), aunque los dos conjuntos de datos no están de acuerdo en su posición filogenética general. Aunque sólo contábamos con datos de ADNmt para T. a. martinicensis de las Antillas Menores, encontramos al menos 4 taxones distintivos y parafiléticos de Trinidad, Granada, las islas de San Vicente y Dominica. El complejo de T. aedon mostró una fuerte diferenciación en los conjuntos de datos de ADNmt y SRAseq, con patrones conflictivos que probablemente surgieron de alguna combinación de dispersión sesgada por sexo o de selección en el ADNmt. Las discrepancias más llamativas entre estos dos conjuntos de datos, como la parafilia de los individuos de T. aedon del este y del oeste de América del Norte en el árbol de ADNmt, presentan excelentes oportunidades para estudios de seguimiento sobre los mecanismos evolutivos que sustentan los patrones filogeográficos.