Mitochondrial DNA sequences and nuclear microsatellites reveal population genetic structure of the range-restricted hummingbird Phaeoptila sordida in the Balsas Basin

ABSTRACT The Dusky Hummingbird Phaeoptila sordida (= Cynanthus sordidus), occurs in the Balsas Basin, a region with a complex biogeographical history, and in the Tehuacán-Cuicatlán Valley and Valles Centrales in Puebla and Oaxaca, Mexico. However, the biogeographical and evolutionary history of these two regions of Mexico is poorly understood. We aimed to understand the genetic structure and phylogeographic history of P. sordida, a range-restricted hummingbird to these two regions, as a proxy to study the evolutionary history of the Balsas Basin, by using mitochondrial DNA (mtDNA) sequences and nuclear microsatellites. Geographic structure was evident for both markers; however, some discordance was observed between the mitochondrial and nuclear markers. Based on mtDNA, samples from the Balsas Basin form one haplogroup, well separated from the Tehuacán-Cuicatlán Valley and Valles Centrales samples. In contrast to this, nuclear microsatellites uncovered two slightly different genetic clusters restricted to different habitats: samples from the Western Balsas restricted to the seasonally deciduous tropical dry forest, and samples from the Eastern Balsas-Tehuacán/Cuicatlán-Tehuantepec area in shrub and dry forested habitats. As expected by the interglacial refugia hypothesis, ENM predicted that the distribution of P. sordida was more contracted and fragmented during the Last Inter Glacial and more expanded at the Last Glacial Maximum. Consistent with that observed for other range-restricted hummingbird species, ENM predictions and a strong signal of population expansion indicate that the geographical range and population size are unstable over time, as compared to widespread hummingbird species, and that ecological and climatic factors possibly impacted its diversification. This study contributes to the debate that disputes the integrity of the Balsas Basin as a biogeographical unit and urges for the conservation of endemic species in the Balsas region and interior Oaxaca. LAY SUMMARY We conduct phylogeographic analyses to infer genetic relationships among Phaeoptila sordida (= Cynanthus sordidus) populations. Using mitochondrial DNA sequences and nuclear microsatellites, we consistently show the existence of two genetic clusters morphologically and ecologically differentiated: samples from the Western Balsas and from the Eastern Balsas-Tehuacán/Cuicatlán-Tehuantepec. Population fragmentation predicted by ecological niche modeling and population expansion suggest that the distribution of P. sordida was more contracted and fragmented during the Last Inter Glacial and more expanded at the Last Glacial Maximum, as expected by the interglacial refugia hypothesis. The study contributes to understanding the cryptic diversity of a species highly restricted in range. RESUMEN El Colibrí Oscuro, Phaeoptila sordida (= Cynanthus sordidus), se encuentra en la Depresión del Balsas, una región con una historia biogeográfica compleja, y en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán y Valles Centrales en Puebla y Oaxaca. Sin embargo, la historia biogeográfica y evolutiva de estas dos regiones de México es poco conocida. Nuestro objetivo fue comprender la estructura genética y la historia filogeográfica de P. sordida, un colibrí restringido a estas dos regiones, como un aproximación para estudiar la historia evolutiva de la Depresión del Balsas, mediante el uso de secuencias de ADN mitocondrial (ADNmt) y microsatélites nucleares. La estructura geográfica fue evidente para ambos marcadores; sin embargo, se observó cierta discordancia entre los marcadores mitocondriales y nucleares. Con base en el ADNmt, las muestras de la Depresión del Balsas forman un haplogrupo, bien separadas de las muestras del Valle de Tehuacán-Cuicatlán y Valles Centrales. En contraste con esto, los microsatélites nucleares revelaron dos grupos genéticos ligeramente diferentes restringidos a diferentes hábitats: muestras del Balsas Occidental restringidas a la selva baja caducifolia, y muestras del Balsas Oriental-Tehuacán/Cuicatlán-Tehuantepec en áreas de matorral y bosques secos. Como se espera de acuerdo a la hipótesis de los refugios interglaciales, los MNE predijeron que la distribución de P. sordida se contrajo y fragmentó durante el Último Interglacial y se expandió en el Último Máximo Glacial. De acuerdo con lo observado para otras especies de colibríes de distribución geográfica restringida, las predicciones de MNE y los resultados de expansión poblacional indican que el rango geográfico y el tamaño de la población son inestables en el tiempo, en comparación con las especies de colibríes ampliamente distribuidas, y que los factores ecológicos y climáticos posiblemente afectaron su diversificación. Este estudio contribuye al debate que cuestiona la integridad de la Depresión del Balsas como unidad biogeográfica e insta a la conservación de especies endémicas de la región del Balsas y el interior de Oaxaca.