解决C3和C4禾草叶片水力适应性的差异

IF 8.7 1区生物学 Q1 PLANT SCIENCES New Phytologist Pub Date : 2025-02-05 Epub Date: 2025-01-05 DOI:10.1111/nph.20341

Alec S. Baird, Samuel H. Taylor, Jessica Pasquet-Kok, Christine Vuong, Yu Zhang, Teera Watcharamongkol, Hervé Cochard, Christine Scoffoni, Erika J. Edwards, Colin P. Osborne, Lawren Sack

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摘要

禾本科（禾科）占地球陆地面积的40%，有来自800属的12000种植物，包括大部分农作物(Beer等人，2010；McSteen,凯洛格,2022)。禾草的光合作用多样性是其优势地位和适应气候变化的主要因素(Higgins &amp；Scheiter, 2012)。超过40%的现存禾本科植物具有C4光合作用，它在禾本科植物中进化了20次（在被子植物中进化了60次），并且是一个关键创新重复出现的模型(Gowik &amp；Westhoff, 2011;Sage et al., 2011；草地系统发育第二工作组，2012；Marazzi等人，2012)，以及许多作物和正在开发的新品种的高产来源(Gowik &amp；Westhoff, 2011;Langdale, 2011)。C4光合作用最大限度地固定碳，特别是在更热、更干燥或低二氧化碳的条件下，通过将CO2集中在叶脉周围鞘中的Rubisco，最大限度地减少光呼吸损失，使每叶面积气孔导度（gs）降低，每叶面积光饱和光合速率（Aarea）相对于gs更高，从而提高内在水分利用效率（WUEi，即面积：gs）（Sage, 2004）。然而，对C3和C4草的光合作用和气候适应背后的叶片水力设计的潜在差异，人们只有一个不完整的理解，尽管先前关于草叶水力设计的研究表明，它对C3和C4草的性能很重要(Ocheltree等人，2014；Baird et al., 2021；周等人，2021)。一般来说，在整个植物中，叶片是水运的瓶颈，对光合生产力造成重大限制(Meinzer et al., 1992；马特等人，2000；袋,霍尔布鲁克,2006)。我们扩展了在不同C3被子植物中建立的叶片气体交换依赖于叶片水力解剖和生理的理论(Sack &amp；霍尔布鲁克,2006;Brodribb et al., 2007)，通过假设C3和C4草的适应对比的一个新的一般框架(图1；表1)。该理论的前提是，通过综合叶片系统提供的水分需要与叶片水势（Ψleaf）的蒸发需求相匹配，以保持足够高的水分，使气孔打开进行光合作用CO2同化(Sack &amp；霍尔布鲁克,2006)。在蒸腾过程中，液态水通过具有高密度（即每叶面积长度Dv）的叶脉网络，然后穿过叶脉鞘，通过叶肉到达蒸发部位，然后从气孔扩散(Sack &amp；Scoffoni, 2013)，通过该系统的输水能力被量化为叶片水力导度（Kleaf），即蒸腾速率与水势驱动力之比。因此，在植物生命形式和密切相关的C3被子植物中，水力和气体交换特性如Dv、Kleaf、gs和Aarea是积极协调的(Brodribb et al., 2007；Scoffoni et al., 2016)。链接叶片解剖、水力和气体交换特性及其对气候干旱适应的协调影响的概念框架，在一个包括27个C3和C4物种的普通园林试验中得到支持。灰色和粉色节点分别代表有助于抗旱能力的解剖和生理特征（橙色节点）。箭头表示水力理论所期望的关系（表1），并得到我们实验数据的支持。根据假设1:C4禾草叶片水力导度与气孔导度之比较高（无论是由高叶片还是低叶片驱动），在较低的土壤水势和/或较高的蒸汽压亏缺下，都能保持较高的叶片水势和gs，从而实现C4的生化优势，即较高的每叶面积光饱和光合速率（Aarea）。根据假设2-3：在C3禾草中，在给定蒸腾速率和蒸汽压亏缺的情况下，高叶势可以通过保持高叶水势来实现更高的gs，从而实现更高的面积。在C4禾本科植物中，不成比例的高叶片效应导致叶片效应与叶片效应脱钩。根据假设4-8：在所有物种中，较高的叶脉导管平均直径（CD）、导管数量（CN）和/或静脉密度（Dv）会导致较高的木质部静脉导管水力导度（Kxc），较高的叶脉导管Dv和/或叶脉鞘周长（Ps）会导致较高的木质部外导管水力导度（Koxc）；更高的Kxc或Koxc会导致更高的Kleaf。此外，较高的Dv可能提供更大的糖运输能力，从而与更高的面积有关。根据假设9-10：多种性状对抗旱性有贡献，即通过抗旱性（干旱期间保持有效功能的能力），包括C4草较高的Kleaf: gs、Kleaf: Aarea和Aarea: gs；以及抗旱（在有水分条件下以高性能缓解干旱影响的能力），包括C3中较高的叶面积、叶面积和叶面积，C4中较高的叶面积和叶面积，C3和C4中较高的叶面积和叶面积，从而适应干旱气候。常见园林植物中的重要关系用实线箭头表示，黑色表示C3和C4物种共同显著，红色表示仅C3显著，蓝色表示仅C4显著；虚线表示，理论上（在其他条件相同的情况下），这些性状会对其他性状产生机制上的影响，但在这项研究中，这些性状在被研究物种之间的统计上是分离的。在我们的研究中，C3和C4物种的蓝边特征平均存在差异，这将有助于C4优势；红色或蓝色星号分别表示C3或C4物种的值更高。这个框架是严格概念性的，基于表1中假设的机制。表1。C3和C4禾本科植物水力适应性对比的假设框架，以及前人研究的推理和综合。假设：C3和C4禾本科植物光合多样性及C4水力高效的前期工作与理性对比基础1。C3禾草的高光合能力依赖于叶片的高水力导度（Kleaf）， C4禾草由于叶片相对于气孔导度（gs）较高，即叶片导度（Kleaf: gs），使其具有较高的光合速率（面积）和面积：gs（即较高的内在水分利用效率，WUEi）。C3禾草的高叶利叶值可以实现高谷草速率，从而实现更高的面积，而C4禾草的高叶利叶速率（即水力超效率）可以实现更高的叶片水势（Ψleaf），这对于实现更高的气体交换率至关重要，特别是考虑到C4生物化学对下降的强烈敏感性Ψleaf (Ghannoum等人，2003；奥斯本和袋,2012;Taylor et al., 2014；Bellasio et al., 2023)。在之前的6项关于C3和C4禾草或菊科植物水力容量的研究中，报告了对比结果。在三项研究中，C3和C4禾本科的Kleaf相似，即温带禾本科（Ocheltree et al., 2014）、亚热带多年生禾本科（Liu et al., 2019）和用作作物或其近亲的一年生禾本科（Taylor et al., 2018）。在两项研究中，C4禾本科的Kleaf高于C3禾本科，即亚热带一年生禾本科（Liu et al., 2019）、温带和热带禾本科、一年生禾本科和多年生禾本科（Zhou et al., 2021）。在一项研究中，相对于其C3姊妹分类群P. bisulcatum， Kleaf的C4 Panicum解毒剂含量较低（Sonawane et al., 2021）。在C3和C4菊科植物的研究中，温带草本C4物种的茎部水力导度较低(Kocacinar &amp；Sage, 2003)，温带木质C4物种(Kocacinar &amp；圣人,2004)。在一项研究中，温带C3草种的Kleaf高于热带C4草种（Jacob et al., 2022）。高Kleaf: gs使温带和热带树种(Brodribb &amp；乔丹,2008;Scoffoni et al., 2016)。据推测，在低二氧化碳过去的干燥条件下，高叶片：gs能够促进C4光合作用的进化(Osborne &amp；袋,2012)。C3和C4禾本科水力、气孔和光合功能协调的对比研究2。在C3禾本科中，叶片、gs和面积正协调。在高gs的情况下，C3禾草的面积表现出饱和响应。以往对不同物种（Brodribb et al., 2007）、C3型直叶植物（Scoffoni et al., 2016）和禾草（Zhou et al., 2021）的研究表明，水力和气体交换正协调，即叶片、气孔导度（gs）和单位叶面积光饱和光合速率（Aarea）。C3叶片中叶肉对CO2扩散的高抗性会导致高gs下面积的饱和效应(von Caemmerer &amp；埃文斯,2010)。3。在C4草中，gs和面积与Kleaf解耦。C4禾草的面积随gs呈线性增加。在C4禾草中，选择高WUEi和低gs将导致Kleaf和gs的解耦（Zhou et al., 2021）。以前分别在18种和9种C4草中显示了Kleaf和gs的解耦(Ocheltree等人，2016；Pathare等人，2020)，以及29种C4草的Kleaf和面积（Zhou等人，2021）。预计C4物种的面积与gs呈线性比例关系，这表明叶肉抗性在限制光合速率方面的作用较低（Bjorkman, 1971）。草叶水力功能的解剖驱动因素对比在C3和C4禾草中，叶片的变化取决于木质部外导管水力导度（Koxc）而不是木质部导管水力导度（Kxc）。平行脉系统的草，包含大的木质部导管，将提供高的轴向木质部运输效率（Givnish, 1979），这样的Koxc将更强烈地限制跨物种的叶片。据报道，9种水稻基因型在木质部外存在较大的水分输送瓶颈（Xiong et al., 2017）。在C3和C4禾草中，Kxc的变化受木质部导管直径（CD）变化的驱动。根据Hagen-Poiseuille方程（Nobel, 2020），水力导度对管道直径高度敏感，具有第四次方依赖关系。在C3和C4禾草中，Koxc的变化是由叶脉鞘特性的变化驱动的。较高的静脉鞘周长代表了与周围叶肉共质体和外质体交换的更大表面，因此更多的膜水通道蛋白、间连丝和细胞壁运输途径超越了木质素和木质素的屏障，并将增加水力传导性(Mertz ＆amp；Brutnell, 2014；Sade et al., 2015)。较高的主脉密度（Dv-major）和单位面积表面积（vsammajor）驱动C3草较高的叶面积和/或面积。Dv-major和vsammajor可能会影响Koxc， Kleaf和/或区域。由于叶脉具有较大的木质部导管，并且叶脉的表面较大，可以将水分径向输送到蒸腾叶片的叶肉。这些主要的静脉特征也可能对应韧皮部更大的糖运输能力，这也与更高的面积有关（Adams et al., 2013）。在C4物种中，较高的Dv并不会导致较高的叶面积，但会导致较高的面积，因为它代表着更大的脉鞘碳同化组织分配。在草类中，平行的主脉含有较大的木质部导管，小脉性状（以及与小脉密度关系最密切的Dv）对Kxc或Kleaf的总体决定作用最小，如果Dv与导管数量和/或尺寸的减少有关，则较高的Dv可能不会导致相对于建设成本的较大Kxc。C4禾草的小Dv较高(Ueno等，2006；Baird et al., 2021)反映了更多的分配给静脉鞘，即克兰兹解剖学，因此在鞘细胞中的碳同化。C3和C4禾草叶片水力和气体交换特性对气候的适应对比C3禾草对干旱的适应依赖于较高的叶面积、gs和面积。C3草将以更高的水力和光合速率适应干旱，提供干旱避免，即在水充足时通过快速生长来减轻压力期的能力(Grubb, 1998；伏尔加，2018；Fletcher et al., 2022)。C4禾本科植物对干旱的适应依赖于较高的叶片光合速率。C4草可以适应相对于需求更高的水力供应的干旱，既提供抗旱性，即在土壤湿度低时保持气体交换的能力，又提供抗旱性，即在水分充足时迅速生长(Grubb, 1998；伏尔加，2018；Fletcher et al., 2022)。有关trait的定义和单位，请参见支持信息表S1。水力适应在很大程度上取决于解剖学。更高的Kxc可以由木质部导管和/或木质部外导管通道（分别为Kxc和Koxc）的更大导电性引起：Kleaf=Kxc−1+Koxc−1−1 $$ {K}_{\mathrm{leaf}}={\left({K}_{\mathrm{xc}}^{-1}+{K}_{\mathrm{oxc}}^{-1}\right)}^{-1} $$ （Eqn 1）。更高的Kxc可以通过木质部脉状性状实现，包括更高的导管直径（CD）、导管数（CN）和/或更高的Dv（代表更多的平行流动通道）。更高的Koxc也可以通过更高的Dv、缩短木质部外流动途径以及增加静脉鞘传导的性状来实现(Sack ＆amp；Scoffoni, 2013)（图1）。我们扩展了水力适应在禾草C4光合作用进化中的中心地位的假设。C4碳浓缩机制可以在较低gs的情况下实现较高的面积和较高的操作Ψleaf (Osborne ＆amp；雀斑，2009；Taylor et al., 2010, 2011, 2014；周等人，2021)。C4禾草的高光合速率的进化依赖于高Dv和增大的叶鞘和/或束鞘细胞，减少了叶肉细胞和鞘细胞之间的距离，从而使叶肉细胞和鞘细胞之间代谢物快速移动的“Kranz”解剖结构得以发展(Ogle, 2003；Sage, 2004；上野等人，2006；Christin et al., 2013；Baird et al., 2021)。然而，与C3草不同的是，C4草一旦进化出较低的gs，可能不需要更高的叶片来实现更高的气体交换率（图1）。事实上，对于C4的诊断，相对于C3的亲属，茎部的水力导度降低了(Kocacinar &amp；Sage, 2003, 2004)。因此，在C4草中缺乏对高叶片的要求构成了一个未解决的解剖学悖论。在C4禾草中，通常较高的Dv与克兰兹解剖结构相关，由于较低的gs减少了对克兰兹的需求，因此呈现出明显的水力能力过剩(Ueno等，2006；Baird et al., 2021)。然而，如果较高的Dv与这些叶脉中较少的木质部导管相结合，这可能会对叶片产生负面影响，并且也表明碳成本限制较少。因此，C4草可能是在不同植物谱系中观察到的水力和光合特性及其对气候适应之间关系的特定趋势的一个例外。先前提出但未经验证的假设是，C4草相对于gs具有更高的叶片，使C4草在轻度至中度土壤或大气干旱下保持更高的Ψleaf，否则会导致面积下降(Taylor et al., 2011；奥斯本和Sack, 2012)（表1）。假设在干燥条件下，特别是在低CO2过去，高Kleaf: gs能够促进C4光合作用的进化(Osborne &amp；Sack, 2012)，但还没有数据来验证这一假设。考虑到C4生物化学对Ψleaf下降高度敏感，高Kleaf: gs的重要性可能尤其必要(Ghannoum et al., 2003；Bellasio et al., 2023)。相反，我们假设Dv、Kleaf、gs和Aarea在C3禾草物种中是正协调的，正如在不同的主要植物谱系和密切相关的被子植物中所显示的那样(Brodribb et al., 2007；Scoffoni et al., 2016)。我们假设C3和C4禾草不同的水力特性会导致不同的气候胁迫适应。对压力的恢复力可能取决于有助于压力耐受性的性状（即，在包括压力在内的一段时间内保持生长）。压力后的恢复能力，以及相应的耐受性，可以通过抗逆性（即在压力期间维持功能）和/或规避（即在压力期间相对休眠，并在温暖和潮湿时期最大限度地生长）来实现(Hodgson等人，2015；Volaire, 2018;Fletcher et al., 2022)。对于C3草，高面积与高gs和每叶面积蒸腾速率相关，因此与高需水量相关，因此需要更高的叶片和更多的土壤水分提取。这些特征有助于避免压力，即在高水分供应条件下最大限度地同化，并通过休眠或年度生命周期应对压力期的能力。相比之下，某些性状将有助于抵抗和避免胁迫，包括更高的Aarea: gs （WUEi）和更高的Kleaf: gs，因为这些性状将在干燥和潮湿时期实现高光合作用回报，由更高的叶片水势介导(Hodgson等人，2015；Volaire, 2018;Fletcher et al., 2022)。我们假设C3和C4物种的水力、气孔和光合特性的对比协调有助于它们沿着干旱梯度的生态分化。我们测试了假设框架(表1；图1)利用11种C3和16种C4禾草共同实验园的30个性状的实验数据，包括不同生境和主要作物的原生物种。在系统发育方面，我们的样本包括PACMAD中11个独立的C4起源和5个姊妹C3分支的代表，以及来自稻科和Pooideae的外群C3比较者(图S1；表S1，表S2)。此外，我们对一个汇编的数据库进行了meta分析，该数据库包含37项先前发表的研究数据，其中包括来自野外研究和普通花园实验的332种物种（表S3）。我们阐明了C3和C4禾草叶片及其组分的变异、其解剖学决定因素，以及水力和气体交换性状与适应干旱的协调关系(图1；表1)。

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