Ergosterol-induced immune response in barley involves phosphorylation of phosphatidylinositol phosphate metabolic enzymes and activation of diterpene biosynthesis

IF 8.1 1区生物学 Q1 PLANT SCIENCES New Phytologist Pub Date : 2025-03-07 DOI:10.1111/nph.70022

Pia Saake, Mathias Brands, Asmamaw Bidru Endeshaw, Sara Christina Stolze, Philipp Westhoff, Gerd Ulrich Balcke, Götz Hensel, Nicholas Holton, Cyril Zipfel, Alain Tissier, Hirofumi Nakagami, Alga Zuccaro

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麦角甾醇诱导的大麦免疫反应涉及磷脂酰肌醇磷酸代谢酶的磷酸化和二萜生物合成的激活

脂质是一组多样的分子，在植物营养、发育和植物与微生物的相互作用中起着至关重要的作用。作为质膜和细胞器膜的主要成分，它们与细胞壁一起工作，建立环境相互作用的界面。在这里，它们作为结构元件，调节物理化学膜特性，作为（应激）信号分子，并通过脂质-蛋白相互作用影响亚细胞蛋白定位(Noack &amp；Jaillais, 2020;Macabuhay et al., 2022；zareen et al., 2023)。脂类根据其化学结构分为三大类：鞘脂、固醇和（甘油）磷脂(Moreau &amp；拜耳,2023)。在这些分子中，磷酸肌醇作为关键的低丰度信号分子脱颖而出，它来源于磷脂酰肌醇（PI），一种普遍存在的磷脂，其头基中含有肌醇。磷脂酰肌醇激酶（PIKs）可使磷脂酰肌醇在不同位置磷酸化，生成磷脂酰肌醇磷酸（PIPs）。在植物中，磷脂酰肌醇4-磷酸（PI4P）是最丰富的磷酸肌醇，尽管PI3P、PI5P和二磷酸化形式，如PI(4,5)P2和PI(3,5)P2也被检测到(Munnik &amp；维米尔,2010)。在非生物和生物胁迫下，pip可以相互转化和水解产生信号脂质磷脂酸（PA）。PIPs还与抗病性有关(Xing等人，2019；Qin etal ., 2020)、细胞骨架重排（Sinha etal ., 2024）、胞内和胞外作用(Synek etal ., 2021；Marković,Jaillais, 2022)，以及膜纳米结构域的形成(Gronnier et al., 2017；Jaillais,奥特,2020)。纳米结构域、调节膜相关激酶和受体样激酶可以在植物与微生物相互作用过程中充当信号中枢，使微生物或损伤相关分子模式（MAMPs或DAMPs）和随后的免疫信号传导成为可能。Zipfel, 2016;Jaillais,奥特,2020)。微生物相关的分子模式识别启动了一个信号级联反应，通常涉及细胞质钙浓度（[Ca2+]cyt）的增加、活性氧（ROS）的产生和丝裂原活化蛋白（MAP）激酶（MAPKs）的磷酸化。这种级联最终导致基因表达和化学上不同的抗菌化合物的分泌改变，如植物抗菌素(Siebers等，2016；DeFalco,Zipfel, 2021)。这种反应被称为模式触发免疫（PTI）。植物脂质是重要的信号分子，微生物脂质也可以作为MAMPs被植物检测到。脂质MAMPs可以被植物受体直接识别，如紫花假单胞菌脂多糖中的中链3-羟基脂肪酸（Kutschera et al., 2019）或在识别前由分泌酶处理，如来自植虫菌的神经酰胺D （Kato et al., 2022）。真菌固醇脂麦角甾醇，一种5,7-二烯氧甾醇，也被植物视为一种MAMP （Kasparovsky等人，2003）。甾醇是调节膜组织、稳定性和通透性的核心膜成分(Macabuhay et al., 2022；Der et al., 2024)。麦角甾醇是大多数真菌膜中的主要甾醇(jord<e:1> &amp；Puig, 2020)，并且不存在于植物膜中。它已被证明能诱导多种植物的早期免疫反应。这些反应包括β - vulgaris中ROS的积累（rossad等，2010），烟草中[Ca2+]cyt的增加(Kasparovsky等，2003；Vatsa et al., 2011)， B. vulgaris和N. tabacum的中等碱化(Rossard et al., 2010；Vatsa等人，2011)，并在葡萄、烟草和番茄中诱导免疫相关基因如发病相关（PR）基因和WRKY转录因子的表达(Laquitaine等人，2006；Lochman,话筒,2006;Lindo et al., 2020)。尽管已知麦角甾醇为MAMP已有二十多年，但麦角甾醇的感知和信号传导途径在很大程度上仍然未知。本研究探讨了大麦（Hordeum vulgare）对脂质提取物的分子信号机制，脂质提取物含有有益根内生真菌Serendipita indica （Sebacinales, Basidiomycota）菌丝体的脂质混合物。我们的数据表明，真菌脂质在大麦中诱导免疫，麦角甾醇被鉴定为籼稻葡萄球菌脂质的主要免疫原性成分，并在籼稻葡萄球菌定植的大麦根的外质体（寄主细胞之间的水空间）中检测到。通过整合转录组学、磷酸化蛋白质组学和代谢组学，我们提供了证据，证明暴露于真菌脂质后，PIP信号和二萜生物合成被激活。此外，我们证明PA增强了大麦脂质介导的外胞体ROS的产生。值得注意的是，真菌的定植改变了宿主的植物甾醇含量，抑制了麦角甾醇诱导的ROS爆发，这表明了一种对抗脂质介导的宿主免疫的策略。

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期刊介绍： New Phytologist is an international electronic journal published 24 times a year. It is owned by the New Phytologist Foundation, a non-profit-making charitable organization dedicated to promoting plant science. The journal publishes excellent, novel, rigorous, and timely research and scholarship in plant science and its applications. The articles cover topics in five sections: Physiology & Development, Environment, Interaction, Evolution, and Transformative Plant Biotechnology. These sections encompass intracellular processes, global environmental change, and encourage cross-disciplinary approaches. The journal recognizes the use of techniques from molecular and cell biology, functional genomics, modeling, and system-based approaches in plant science. Abstracting and Indexing Information for New Phytologist includes Academic Search, AgBiotech News & Information, Agroforestry Abstracts, Biochemistry & Biophysics Citation Index, Botanical Pesticides, CAB Abstracts®, Environment Index, Global Health, and Plant Breeding Abstracts, and others.