Drift in small populations predicts mate availability and the breakdown of self-incompatibility in a clonal polyploid

IF 8.1 1区生物学 Q1 PLANT SCIENCES New Phytologist Pub Date : 2024-12-23 DOI:10.1111/nph.20338

Anita Cisternas-Fuentes, Cameron Forehand, Kate Morris, Jeremiah W. Busch, Matthew H. Koski

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小种群的漂移预示着克隆多倍体的配偶可利用性和自交不亲和的破裂

自交不亲和（SI）育种系统促进异种杂交，保持遗传多样性（Igic等，2008），并缓解近交抑制(Charlesworth &amp；Charlesworth, 1979)。植物的SI机制主要有孢子体（SSI）和配子体（GSI）两种。两者广泛分布于被子植物中，跨越系统发育不同的科和地理区域（Igic et al., 2008）。尽管具有诸多益处，但群体内SI机制的长期稳定性取决于生态条件和群体遗传多样性。具体来说，由于兼容配偶的限制，与能够自我受精的种群相比，SI种群的有性繁殖可能会受到抑制。为了成功繁殖，SI花不仅必须获得足够数量的花粉粒，而且沉积的花粉粒必须在自交不亲和位点（以下简称s位点）上与母本植物在遗传上不同（de Nettancourt, 1977）。种群内低s等位基因多样性导致配偶限制，从而降低生殖适合度(Byers &amp；米格尔,1992;DeMauro, 1993;布施,Schoen, 2008)。例如，与自交物种相比，自交物种的种子生产更受低质量花粉的限制（Cisternas-Fuentes et al., 2023），这可能是由接收具有共享s等位基因的花粉驱动的。强烈的配偶限制会严重限制种群的增长，增加灭绝的可能性(Busch &amp；Schoen, 2008)。这些配偶限制的负面影响在可能完全丧失有性生殖的小群体中尤其加剧(Routley et al., 1999；巴雷特,2015)。即使有大量的花粉转移，在拥有很少s等位基因的小种群中，繁殖也可能失败(Young &amp；皮卡,2010)。在严重的交配限制下，SI系统的破坏可以挽救种群的衰退。SI机制的丧失具有普遍性、方向性（Nasrallah et al., 2002）和不可逆性(Stone, 2002；Igic et al., 2008)。SI机制崩溃的最常见原因是s位点本身的突变或s位点的修饰因子（Stone, 2002）。走向语用破裂的中间步骤是通过漏性语用表达伪自相容（Levin, 1996）。漏SI是指SI物种通过自交受精产生种子的速率低于通过异交产生种子的速率(Busch &amp；Schoen, 2008)。能够自我繁殖的突变通常在SI种群中以低频率存在（Busch等人，2010），而SI泄漏通常在不同种群中以不同的速率发生(Good-Avila &amp；斯蒂芬森,2002;Nielsen et al., 2003；Mena-Ali,斯蒂芬森,2007)。因为自我识别系统的漏洞在人群中是不同的，并且是可遗传的(Good-Avila &amp；斯蒂芬森,2002;Mena-Ali,斯蒂芬森,2007;鲍德温,Schoen, 2017)，在严格的配偶限制下，它应该受到青睐，因为它促进了生殖保障。理论预测，由于两个主要原因，多倍体中SI系统的崩溃应该比二倍体更常见。首先，在基因组复制事件发生后，选择应该有利于配偶有限的少数细胞型的自相容性（Sutherland et al., 2018）。其次，多倍体相对于二倍体可能经历较少的近交抑制，因为在位点上有多个基因拷贝导致近交抑制(Layman &amp；布希,2018)。实验证据表明，相对于二倍体，四倍体的近交抑制减少(Ozimec &amp；Husband, 2011)和合成新四倍体自交不亲和的更广泛变异性（Siopa等人，2020）。特别是在GSI系统中，单倍体（或更多）花粉携带多个s等位基因的可能性也可能导致单倍体的破坏，因为它们无法拒绝s位点杂合的花粉粒(即“异等位”；Robertson et al., 2011)。自交不亲和系统的异等位基因分解似乎在被子植物家谱中相对有限，但对多倍体中这些生殖系统的研究相对缺乏，限制了对其重要性的更充分理解(Bleeker, 2004；Willi et al., 2005)。无论种群的倍性水平如何，在较大的种群中应该保持更多的s等位基因(Vekemans et al., 1998；布施,Schoen, 2008)，因为遗传漂变导致s等位基因多样性的丧失(Wright, 1939；劳伦斯,2000)。s等位基因数目与配偶可得性之间的理论联系已经在简单二倍体模型中建立(Vekemans et al., 1998；Vallejo-Marin,Uyenoyama, 2004;年轻的,皮卡,2010)。据我们所知，种群大小、s等位基因数量和配偶可得性之间的关系尚未扩展到更高倍性水平（如四倍体）。一方面，多倍体花粉含有更多的s等位基因，这一事实预示着四倍体的配偶利用率相对较低。另一方面，四染色体遗传产生更多的花粉基因型(Bever &amp；Felber, 1992)，这增加了任何一个花粉粒与母体s位点基因型相容的可能性。例如，s位点（S1S2S3S4）的杂合母本四倍体基因型可以使用具有两个共同s等位基因的基因型产生的二倍体花粉产生后代（例如，S1S2S5S6花粉亲本产生S5S6花粉粒）。相比之下，所有具有两个s等位基因的植物在一个完全相同的二倍体系统中是完全不相容的，这表明四倍体与二倍体相比具有相对较高的配偶可用性。考虑到这些重要因素，一般需要开发简单的群体遗传模拟，以帮助解释自然多倍体群体中SI系统功能的研究(Bleeker, 2004；Willi et al., 2005)。在这里，我们评估了一种四倍体草本植物阿根廷羚羊（Argentina anserina）的13个种群的自交和异交授粉的种子生产模式，并对有效种群大小进行了基因组估计(Cisternas-Fuentes &amp；Koski, 2023)量化交配限制和自相容指数（SCI）。我们将杂交结果与花粉-雌蕊界面的详细组织学分析相结合，以评估生殖失败的原因和自我识别泄漏的程度。先前对该系统的研究表明，科罗拉多州西南部的种群实际上很小(东北1-15；Cisternas-Fuentes,Koski, 2023)，并且自花花粉的识别和捕获发生在花粉发芽之后，通常在花柱的上1 / 3处，这是GSI的特征(Franklin-Tong &amp；富兰克林,2003)。由于自花授粉偶尔会产生种子，因此SI机制可能存在一定程度的泄漏（Cisternas-Fuentes et al., 2023），尽管尚未评估种群间泄漏的差异。我们解决了以下问题：在有效种群规模较小的种群中，配偶可用性是否降低？在花粉-雌蕊相互作用的哪个阶段发生异交繁殖失败？s等位基因多样性和配偶可利用性之间的经验关系如何与四倍体群体遗传模拟预测的关系相关？配偶可得性较低的小群体是否表现出更弱的自我认知？泄漏是否能预测SCI的变化，并在单株和群体水平上导致种子产量的变化？

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New Phytologist 生物-植物科学

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期刊介绍： New Phytologist is an international electronic journal published 24 times a year. It is owned by the New Phytologist Foundation, a non-profit-making charitable organization dedicated to promoting plant science. The journal publishes excellent, novel, rigorous, and timely research and scholarship in plant science and its applications. The articles cover topics in five sections: Physiology & Development, Environment, Interaction, Evolution, and Transformative Plant Biotechnology. These sections encompass intracellular processes, global environmental change, and encourage cross-disciplinary approaches. The journal recognizes the use of techniques from molecular and cell biology, functional genomics, modeling, and system-based approaches in plant science. Abstracting and Indexing Information for New Phytologist includes Academic Search, AgBiotech News & Information, Agroforestry Abstracts, Biochemistry & Biophysics Citation Index, Botanical Pesticides, CAB Abstracts®, Environment Index, Global Health, and Plant Breeding Abstracts, and others.